Definisjon og avgrensning

Underernæring er en tilstand der mangel på energi eller protein gir vekttap og redusert muskelmasse som fører til forverret fysisk eller mental funksjon og til dårligere utfall ved sykdom (definisjon oversatt til norsk ved Nasjonal kompetansetjeneste for sykdomsrelatert underernæring basert på definisjon fra European Society for Clinical Nutrition and Metabolism (1)

Underernæring inngår i samlebetegnelsen «feilernæring», som betegner tilstander der det er ubalanse i inntak og/eller opptak av næringsstoffer (figur 1). En person kan ha flere feilernæringstilstander samtidig. Det vil si at underernærte personer også kan være overvektige eller ha fedme og ha for lavt eller for høyt inntak av mikronæringsstoffer. 

Videre kan underernæring kategoriseres i to undergrupper, basert på om underernæringen er relatert til sykdom eller ikke (figur 2). Ved underernæring uten sykdom ligger årsaken i utenforliggende faktorer, som humanitære katastrofer, fattigdom, manglende tilgang på mat eller for lavt inntak på grunn av sorg eller ensomhet (figur 2).

En viktig forskjell på sykdomsrelatert underernæring og underernæring uten sykdom er at sykdom kan gjøre at næringsstoffbehovene (i hovedsak energi- og proteinbehov) er endret. Dette kan skyldes feber, betennelsestilstander, stress (både fysisk og psykisk), sår som skal gro, visse medikamenter eller behandlinger eller kreftsvulster, som i seg selv krever mye energi. Næringsstoffbehovene kan også være endret fordi kroppen ikke klarer å utnytte maten like godt som vanlig, for eksempel på grunn av diaré og oppkast, stomier eller ved sykdom i tarmen, leveren eller bukspyttkjertelen.

Sykdomsrelatert underernæring kan igjen deles inn i sykdomsrelatert underernæring med eller uten inflammasjon (betennelse). Sykdomsrelatert underernæring uten inflammasjon kan skyldes tilstander som dårlig tannstatus, kort tarm, senskader etter behandling eller demens, mens alvorlige infeksjoner, traumer, kreft, lungesykdommer og revmatiske sykdommer er noen eksempler på sykdommer med ulik grad av inflammasjon (se figur 2).  

Sykdomsrelatert underernæring forekommer i alle aldre og innenfor alle diagnosegrupper og vektklasser. Noen pasientgrupper er imidlertid spesielt utsatt, som pasienter med kreft, pasienter med lungesykdom og pasienter med alvorlige infeksjoner. Risikoen for underernæring øker med alderen. Generelt er risikoen høyest for eldre på sykehus, etterfulgt av beboere på sykehjem og eldre hjemmeboende (2).

Forekomst

Per i dag finnes det ikke noen standardmetode for å diagnostisere underernæring, men det pågår et arbeid med å utforme internasjonale diagnosekriterier (3). Data på forekomsten av underernæring varierer derfor med metoden som er brukt, samt med hvilken populasjon som er undersøkt. I tillegg skilles det ofte ikke mellom «underernæring» og «risiko for underernæring» (figur 3), eller terminologien brukes ikke konsekvent.

I den norske versjonen av ICD-10 har vi kriterier for diagnosekodene for underernæring (E43.00 og E44.00) og for risiko for underernæring (E46.00) (figur 3) (4). Dette gjør det mulig å sammenligne forekomst mellom ulike helseregioner, helseforetak og omsorgsnivå. Vi vet imidlertid at underernæring i høy grad er underdiagnostisert.

Sykehus

Ifølge både norske og internasjonale studier er omkring 30 % av voksne pasienter på sykehus underernærte eller i risiko for å bli underernært innen kort tid (5-10). Andelen i risiko varierer mellom avdelinger, mellom diagnoser og mellom alvorlighetsgrad av sykdom, med de høyeste andelene funnet blant pasienter med kreftdiagnoser, pasienter med lungesykdommer, pasienter med alvorlige infeksjoner og pasienter med sykdommer i fordøyelsessystemet (8, 9). Blant eldre pasienter i norske sykehus er så mange som 40–48 % funnet å være i risiko for underernæring (9, 11, 12).  I en punktprevalensstudie fant Henriksen og medforfattere at omkring 30 % av pasientene på Universitetssykehuset i Nord-Norge og Oslo universitetssykehus var underernærte eller i risiko for underernæring basert på norske diagnosekriterier i ICD-10-systemet, og at kun 40 % av pasienter som var underernærte eller i risiko for underernæring, fikk ernæringsbehandling (13).

Sykehjem og hjemmetjenester

En metaanalyse av europeiske studier viste at 52 % av eldre på sykehjem og 33 % av mottakere av hjemmetjenester var i risiko for underernæring. Av disse var henholdsvis 17,5 % og 8,5 % i høy risiko for underernæring (2). En studie utført i Sør-Norge viser at 13–22 % av hjemmeboende eldre er i risiko for underernæring, avhengig av hvilket verktøy som brukes for vurdering (14). Nasjonale tall på oppfølging av ernæring for beboere på sykehjem og mottakere av hjemmetjenester foreligger i Kommunalt pasient- og brukerregister (KPR) og synliggjøres i form av nasjonale kvalitetsindikatorer (15). Av beboere på sykehjem var færre enn halvparten i alderen 67 år og eldre blitt vurdert for risiko for underernæring. Av de beboerne i sykehjem som var vurdert, var 46 % i risiko for underernæring i 2020 (15). Tilsvarende tall blant mottakere av hjemmetjenester viser at av bare en av fem ble vurdert i 2020, og av  de som ble vurdert  var 36 % i risiko for underernæring (15).

Konsekvenser

Sykdomsrelatert undernæring kan ha store konsekvenser både for den enkelte pasient og for samfunnet. Underernærte pasienter har økt sykdomsbyrde og forkortet levetid (6, 8, 16-21). Underernæring gir også økt risiko for komplikasjoner (22, 23), forverret fysisk og kognitiv funksjon (8) og redusert helserelatert livskvalitet (8, 22, 24). I tillegg har underernærte pasienter dårligere toleranse for behandling. Dette er best dokumentert hos pasienter med kreft (25-27).

Pasienter som er underernært, ligger lenger på sykehus (7, 8, 21, 28-31) og har flere reinnleggelser (8, 32). Økt liggetid og flere reinnleggelser har ikke bare konsekvenser for pasienten, men har også store helseøkonomiske konsekvenser, fordi en så stor andel av pasienter på sykehus er i risiko for underernæring. Underernærte pasienter fører til økte sykehuskostnader først og fremst som følge av lengre opphold, hyppigere komplikasjoner og flere overførsler til intensivavdeling enn hos pasienter som ikke er underernært (33-36). Den britiske foreningen for intravenøs ernæring og sondeernæring (BAPEN) viser til at utgiftene for en underernært pasient er omkring tre ganger så høye som for en pasient som ikke er underernært (37). I Storbritannia er kostnadene relatert til underernæring estimert å utgjøre rundt 15 % av de totale utgiftene innen helse og  omsorg (37). BAPEN har estimert at å behandle underernæring er et av de mest kostnadseffektive tiltakene i dagens helsevesen (37). Andre europeiske estimater viser til at kostnaden av underernæring i helsetjenestene utgjør mellom 2 % og 10 % av de totale helseutgiftene (38). Også for sykehjem og for hjemmeboende eldre er det funnet økte kostnader for underernærte, og at ernæringstiltak er kostnadseffektivt (39).

Effekt av å forbygge og behandle underernæring

Målet med å forebygge eller behandle underernæring er primært å opprettholde eller bedre ernæringsstatus for å forebygge, behandle og/eller motvirke konsekvensene av underernæring. Behandling avhenger blant annet av diagnose, alder og personens preferanser, og det finnes en rekke europeiske retningslinjer for diagnosespesifikk ernæringsbehandling (40-51).

En metaanalyse fra 2019 konkluderte med at ernæringsbehandling er assosiert med forlenget overlevelse og med reduksjon av ikke-planlagte innleggelser, på tross av store metodologiske kvalitetsforskjeller i de inkluderte studiene (52). En annen metaanalyse konkluderte med at tiltak for å bedre næringsinntak fører til lavere relativ risiko for død hos pasienter i risiko (53).

I en stor randomisert kontrollert studie publisert i 2019 fant Schuetz og medarbeidere (54) økt 30-dagers overlevelse og færre alvorlige hendelser hos en pasientgruppe som fikk individuell ernæringsbehandling, enn hos pasienter som fikk standard behandling. Dette er den første store randomiserte kontrollerte studien med individuell ernæringsbehandling av pasienter i risiko for underernæring på tvers av andre diagnoser. Pasienter med kreft opprettholder i større grad ernæringsstatus når de får individtilpasset ernæringsbehandling med vanlig mat, enn når de får standard næringsdrikker eller standard kostråd (55). Ravasco og medarbeidere (56) fant at pasienter som fikk individtilpasset ernæringsbehandling, også hadde bedre overlevelse, mindre toksisitet som følge av strålebehandling og høyere livskvalitet enn pasienter som fikk standard næringsdrikker eller standard kostråd. Alvorlig underernæring kan være vanskelig å reversere, men også i palliativ fase av kreftsykdom kan tilpassede ernæringstiltak forlenge overlevelse og forbedre livskvaliteten (57).

Blant eldre fant Reinders og medarbeidere (58) at kostholdsråd i kombinasjon med næringsdrikker hadde best effekt på vektutvikling og energiinntak. Næringsdrikker og energiberiking er også funnet å redusere relativ risiko for død hos underernærte eldre (59). Videre har Stratton og medarbeidere (60) funnet at behovstilpasset bruk av næringsdrikker reduserer reinnleggelser hos eldre på sykehus og hjemmeboende eldre. Å komme tidlig i gang med å forebygge og behandle underernæring er kostnadseffektivt (34, 38, 39, 61).

Barrierer

Europarådet kom i 2001 med en rapport om ernæringspraksis i europeiske sykehus (62). Rådet konkluderte med at følgende forhold var vanlige barrierer for god ernæringspraksis:

1. uklare ansvarsforhold i planlegging og ledelse av ernæringsarbeidet
2. utilstrekkelig kompetanse på ernæring blant alle yrkesgrupper på sykehusene
3. manglende pasientinnflytelse
4. manglende samhandling mellom yrkesgrupper på sykehusene
5. manglende involvering fra sykehusledelsen

Nyere norske studier har vist at de samme barrierene i stor grad fremdeles er gjeldende (63-65).

I en spørreundersøkelse fra 2004 gjennomført blant leger og sykepleiere i Skandinavia kom det frem at ernæringsarbeidet i sykehusene ikke var i tråd med europeiske retningslinjer, og at rutinene for ernæringsarbeid var dårligere i norske sykehus enn i svenske og danske (66). Undersøkelsen ble gjentatt i Norge etter ti år. Oppfølgingsstudien viste noe bedring i løpet av tiårsperioden, men at retningslinjene fremdeles ikke ble tilfredsstillende fulgt (67).  Avdelinger som har tilgang på klinisk ernæringsfysiolog, hadde bedre rutiner for ernæringsarbeidet enn avdelinger som ikke hadde tilgang på klinisk ernæringsfysiolog (67, 68).

En studie ved to norske universitetssykehus viste at kun 40 % av pasienter som var underernærte eller i risiko for underernæring, fikk ernæringsbehandling (13). Nasjonale kvalitetsindikatortall fra 2020 viste at henholdsvis 68 % og 44 % av de eldre i risiko for underernæring i sykehjem og som mottar hjemmetjenester hadde fått utarbeidet en individuell ernæringsplan.

Barrierer for god ernæringspraksis i hjemmetjenestene er manglende samarbeid og kommunikasjon, kompetanse, upresis og forvirrende språkbruk og terminologi rundt ernæringsbehandling og fravær av struktur rundt ernæringsbehandlingen (69). Dette overlapper med de barrierene som er rapportert for sykehus.

God ernæringspraksis

Målet med god ernæringspraksis er at pasienter og brukere får vurdert sin ernæringsstatus slik at de som er i risiko fanges opp og får tilpassede tiltak, for å forebygge feil- og underernæring og sykdom som følge av dette.

Det er viktig med tidlig innsats for pasienter som er i risiko for underernæring. Det er enklere å forebygge enn å behandle en etablert underernæring.

God ernæringspraksis fordrer ledelsesforankring med kvalitetssikring av ernæringsarbeidet og kompetanse i alle ledd, tydelig fordeling av ansvar og oppgaver, god samhandling, nødvendig utstyr og et tjenestetilbud som står i forhold til den enkeltes behov. Samtidig er brukermedvirkning og god informasjonsflyt internt og mellom omsorgsleddene viktige elementer som fremmer god ernæringspraksis.

I Nasjonale faglige retningslinjen for forebygging og behandling av underernæring gir Helsedirektoratet anbefalinger for forebygging og behandling av underernæring. Les mer om Helsedirektoratets normerende produkter.

Driverdiagram

Diagrammet gir en visuell fremstilling av helheten og sammenhengen i arbeidet med forebygging og behandling av underernæring. Målgruppene, målene og tiltakene må tilpasses den konkrete situasjonen / den konkrete tjenesten.

Alle delene av driverdiagrammet anses som like viktige for å nå målet om å forebygge og behandle underernæring og må derfor sees i sammenheng.

Referanser

1. Cederholm T, Barazzoni R, Austin P, Ballmer P, Biolo G, Bischoff SC, et al. ESPEN guidelines on definitions and terminology of clinical nutrition. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2017;36(1):49-64.
2. Leij-Halfwerk S, Verwijs MH, van Houdt S, Borkent JW, Guaitoli PR, Pelgrim T, et al. Prevalence of protein-energy malnutrition risk in European older adults in community, residential and hospital settings, according to 22 malnutrition screening tools validated for use in adults ≥65 years: A systematic review and meta-analysis. Maturitas. 2019;126:80-9.
3. Cederholm T, Jensen GL, Correia M, Gonzalez MC, Fukushima R, Higashiguchi T, et al. GLIM criteria for the diagnosis of malnutrition - A consensus report from the global clinical nutrition community. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2019;38(1):1-9.
4. ICD-10 Den internasjonale statistiske klassifikasjonen av sykdommer og beslektede helseproblemer [Internet]. Direktoratet for e-helse. Available from: https://finnkode.ehelse.no/#icd10/0/1/0/-1.
5. Leij-Halfwerk S, Verwijs MH, van Houdt S, Borkent JW, Guaitoli PR, Pelgrim T, et al. Prevalence of protein-energy malnutrition risk in European older adults in community, residential and hospital settings, according to 22 malnutrition screening tools validated for use in adults >/=65 years: A systematic review and meta-analysis. Maturitas. 2019;126:80-9.
6. Norman K, Pichard C, Lochs H, Pirlich M. Prognostic impact of disease-related malnutrition. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2008;27(1):5-15.
7. Sorensen J, Kondrup J, Prokopowicz J, Schiesser M, Krahenbuhl L, Meier R, et al. EuroOOPS: an international, multicentre study to implement nutritional risk screening and evaluate clinical outcome. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2008;27(3):340-9.
8. Felder S, Lechtenboehmer C, Bally M, Fehr R, Deiss M, Faessler L, et al. Association of nutritional risk and adverse medical outcomes across different medical inpatient populations. Nutrition (Burbank, Los Angeles County, Calif). 2015;31(11-12):1385-93.
9. Tangvik RJ, Tell GS, Guttormsen AB, Eisman JA, Henriksen A, Nilsen RM, et al. Nutritional risk profile in a university hospital population. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2015;34(4):705-11.
10. Sauer AC, Goates S, Malone A, Mogensen KM, Gewirtz G, Sulz I, et al. Prevalence of Malnutrition Risk and the Impact of Nutrition Risk on Hospital Outcomes: Results From nutritionDay in the U.S. JPEN Journal of parenteral and enteral nutrition. 2019;43(7):918-26.
11. Eide HD, Halvorsen K, Almendingen K. Barriers to nutritional care for the undernourished hospitalised elderly: perspectives of nurses. Journal of clinical nursing. 2015;24(5-6):696-706.
12. Jacobsen EL, Brovold T, Bergland A, Bye A. Prevalence of factors associated with malnutrition among acute geriatric patients in Norway: a cross-sectional study. BMJ open. 2016;6(9):e011512.
13. Henriksen C, Gjelstad IM, Nilssen H, Blomhoff R. A low proportion of malnourished patients receive nutrition treatment - results from nutritionDay. Food & nutrition research. 2017;61(1):1391667.
14. Söderhamn U, Dale B, Sundsli K, Söderhamn O. Nutritional screening of older home-dwelling Norwegians: a comparison between two instruments. Clin Interv Aging. 2012;7:383-91.
15. Kommunalt pasient- og brukerregister (KPR) [Internet]. Helsedirektoratet.
16. Agarwal E. Disease-related malnutrition in the twenty-first century: From best evidence to best practice. Nutrition & dietetics: the journal of the Dietitians Association of Australia. 2017;74(3):213-6.
17. Correia MI, Waitzberg DL. The impact of malnutrition on morbidity, mortality, length of hospital stay and costs evaluated through a multivariate model analysis. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2003;22(3):235-9.
18. Kyle UG, Schneider SM, Pirlich M, Lochs H, Hebuterne X, Pichard C. Does nutritional risk, as assessed by Nutritional Risk Index, increase during hospital stay? A multinational population-based study. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2005;24(4):516-24.
19. Tangvik RJ, Tell GS, Eisman JA, Guttormsen AB, Henriksen A, Nilsen RM, et al. The nutritional strategy: four questions predict morbidity, mortality and health care costs. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2014;33(4):634-41.
20. Sorensen J, Kondrup J, Prokopowicz J, Schiesser M, Krähenbühl L, Meier R, et al. EuroOOPS: an international, multicentre study to implement nutritional risk screening and evaluate clinical outcome. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2008;27(3):340-9.
21. Pressoir M, Desne S, Berchery D, Rossignol G, Poiree B, Meslier M, et al. Prevalence, risk factors and clinical implications of malnutrition in French Comprehensive Cancer Centres. British journal of cancer. 2010;102(6):966-71.
22. Starke J, Schneider H, Alteheld B, Stehle P, Meier R. Short-term individual nutritional care as part of routine clinical setting improves outcome and quality of life in malnourished medical patients. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2011;30(2):194-201.
23. Fukuda Y, Yamamoto K, Hirao M, Nishikawa K, Maeda S, Haraguchi N, et al. Prevalence of Malnutrition Among Gastric Cancer Patients Undergoing Gastrectomy and Optimal Preoperative Nutritional Support for Preventing Surgical Site Infections. Annals of surgical oncology. 2015;22 Suppl 3:S778-85.
24. Rasheed S, Woods RT. Malnutrition and quality of life in older people: a systematic review and meta-analysis. Ageing research reviews. 2013;12(2):561-6.
25. Aaldriks AA, van der Geest LG, Giltay EJ, le Cessie S, Portielje JE, Tanis BC, et al. Frailty and malnutrition predictive of mortality risk in older patients with advanced colorectal cancer receiving chemotherapy. Journal of geriatric oncology. 2013;4(3):218-26.
26. Klute KA, Brouwer J, Jhawer M, Sachs H, Gangadin A, Ocean A, et al. Chemotherapy dose intensity predicted by baseline nutrition assessment in gastrointestinal malignancies: A multicentre analysis. European journal of cancer (Oxford, England : 1990). 2016;63:189-200.
27. Yamano T, Yoshimura M, Kobayashi M, Beppu N, Hamanaka M, Babaya A, et al. Malnutrition in rectal cancer patients receiving preoperative chemoradiotherapy is common and associated with treatment tolerability and anastomotic leakage. International journal of colorectal disease. 2016;31(4):877-84.
28. Agarwal E, Ferguson M, Banks M, Batterham M, Bauer J, Capra S, et al. Malnutrition and poor food intake are associated with prolonged hospital stay, frequent readmissions, and greater in-hospital mortality: results from the Nutrition Care Day Survey 2010. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2013;32(5):737-45.
29. Kyle UG, Genton L, Pichard C. Hospital length of stay and nutritional status. Current opinion in clinical nutrition and metabolic care. 2005;8(4):397-402.
30. Planas M, Alvarez-Hernandez J, Leon-Sanz M, Celaya-Perez S, Araujo K, Garcia de Lorenzo A. Prevalence of hospital malnutrition in cancer patients: a sub-analysis of the PREDyCES(R) study. Supportive care in cancer : official journal of the Multinational Association of Supportive Care in Cancer. 2016;24(1):429-35.
31. Allard JP, Keller H, Jeejeebhoy KN, Laporte M, Duerksen DR, Gramlich L, et al. Malnutrition at Hospital Admission-Contributors and Effect on Length of Stay: A Prospective Cohort Study From the Canadian Malnutrition Task Force. JPEN Journal of parenteral and enteral nutrition. 2016;40(4):487-97.
32. Gariballa S, Forster S, Walters S, Powers H. A randomized, double-blind, placebo-controlled trial of nutritional supplementation during acute illness. The American journal of medicine. 2006;119(8):693-9.
33. Managing malnutrition to improve lives and save money. British Association of Parenteral and Enteral Nutrition (BAPEN); 2018.
34. Schuetz P, Sulo S, Walzer S, Vollmer L, Stanga Z, Gomes F, et al. Economic evaluation of individualized nutritional support in medical inpatients: Secondary analysis of the EFFORT trial. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2020;39(11):3361-8.
35. Doley J, Phillips W. Coding for Malnutrition in the Hospital: Does It Change Reimbursement? Nutrition in clinical practice : official publication of the American Society for Parenteral and Enteral Nutrition. 2019;34(6):823-31.
36. Fernandes AC, Pessoa A, Vigário MA, Jager-Wittenaar H, Pinho J. Does malnutrition influence hospital reimbursement? A call for malnutrition diagnosis and coding. Nutrition (Burbank, Los Angeles County, Calif). 2020;74:110750.
37. BAPEN (British Association of Parenteral and Enteral Nutrition) Managing malnutrition to improve lives and save money. 2018.
38. Khalatbari-Soltani S, Marques-Vidal P. The economic cost of hospital malnutrition in Europe; a narrative review. Clinical nutrition ESPEN. 2015;10(3):e89-e94.
39. Abizanda P, Sinclair A, Barcons N, Lizan L, Rodriguez-Manas L. Costs of Malnutrition in Institutionalized and Community-Dwelling Older Adults: A Systematic Review. Journal of the American Medical Directors Association. 2016;17(1):17-23.
40. Arends J, Baracos V, Bertz H, Bozzetti F, Calder PC, Deutz NEP, et al. ESPEN expert group recommendations for action against cancer-related malnutrition. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2017;36(5):1187-96.
41. Burgos R, Breton I, Cereda E, Desport JC, Dziewas R, Genton L, et al. ESPEN guideline clinical nutrition in neurology. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2018;37(1):354-96.
42. Volkert D, Beck AM, Cederholm T, Cruz-Jentoft A, Goisser S, Hooper L, et al. ESPEN guideline on clinical nutrition and hydration in geriatrics. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2019;38(1):10-47.
43. Plauth M, Bernal W, Dasarathy S, Merli M, Plank LD, Schutz T, et al. ESPEN guideline on clinical nutrition in liver disease. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2019;38(2):485-521.
44. Singer P, Blaser AR, Berger MM, Alhazzani W, Calder PC, Casaer MP, et al. ESPEN guideline on clinical nutrition in the intensive care unit. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2019;38(1):48-79.
45. Bischoff SC, Austin P, Boeykens K, Chourdakis M, Cuerda C, Jonkers-Schuitema C, et al. ESPEN guideline on home enteral nutrition. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2019.
46. Forbes A, Escher J, Hebuterne X, Klek S, Krznaric Z, Schneider S, et al. ESPEN guideline: Clinical nutrition in inflammatory bowel disease. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2017;36(2):321-47.
47. Weimann A, Braga M, Carli F, Higashiguchi T, Hubner M, Klek S, et al. ESPEN guideline: Clinical nutrition in surgery. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2017;36(3):623-50.
48. Pironi L, Arends J, Bozzetti F, Cuerda C, Gillanders L, Jeppesen PB, et al. ESPEN guidelines on chronic intestinal failure in adults. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2016;35(2):247-307.
49. Arends J, Bachmann P, Baracos V, Barthelemy N, Bertz H, Bozzetti F, et al. ESPEN guidelines on nutrition in cancer patients. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2017;36(1):11-48.
50. Volkert D, Chourdakis M, Faxen-Irving G, Fruhwald T, Landi F, Suominen MH, et al. ESPEN guidelines on nutrition in dementia. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2015;34(6):1052-73.
51. Gomes F, Schuetz P, Bounoure L, Austin P, Ballesteros-Pomar M, Cederholm T, et al. ESPEN guidelines on nutritional support for polymorbid internal medicine patients. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2018;37(1):336-53.
52. Gomes F, Baumgartner A, Bounoure L, Bally M, Deutz NE, Greenwald JL, et al. Association of Nutritional Support With Clinical Outcomes Among Medical Inpatients Who Are Malnourished or at Nutritional Risk: An Updated Systematic Review and Meta-analysis. JAMA network open. 2019;2(11):e1915138.
53. Baldwin C, Kimber KL, Gibbs M, Weekes CE. Supportive interventions for enhancing dietary intake in malnourished or nutritionally at-risk adults. The Cochrane database of systematic reviews. 2016;12:Cd009840.
54. Schuetz P, Fehr R, Baechli V, Geiser M, Deiss M, Gomes F, et al. Individualised nutritional support in medical inpatients at nutritional risk: a randomised clinical trial. Lancet. 2019;393(10188):2312-21.
55. Ravasco P, Monteiro-Grillo I, Vidal PM, Camilo ME. Dietary counseling improves patient outcomes: a prospective, randomized, controlled trial in colorectal cancer patients undergoing radiotherapy. J Clin Oncol. 2005;23(7):1431-8.
56. Ravasco P, Monteiro-Grillo I, Camilo M. Individualized nutrition intervention is of major benefit to colorectal cancer patients: long-term follow-up of a randomized controlled trial of nutritional therapy. Am J Clin Nutr. 2012;96(6):1346-53.
57. Hasenberg T, Essenbreis M, Herold A, Post S, Shang E. Early supplementation of parenteral nutrition is capable of improving quality of life, chemotherapy-related toxicity and body composition in patients with advanced colorectal carcinoma undergoing palliative treatment: results from a prospective, randomized clinical trial. Colorectal Dis. 2010;12(10 Online):e190-9.
58. Reinders I, Volkert D, de Groot L, Beck AM, Feldblum I, Jobse I, et al. Effectiveness of nutritional interventions in older adults at risk of malnutrition across different health care settings: Pooled analyses of individual participant data from nine randomized controlled trials. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2019;38(4):1797-806.
59. Milne AC, Potter J, Vivanti A, Avenell A. Protein and energy supplementation in elderly people at risk from malnutrition. The Cochrane database of systematic reviews. 2009(2):Cd003288.
60. Stratton RJ, Hébuterne X, Elia M. A systematic review and meta-analysis of the impact of oral nutritional supplements on hospital readmissions. Ageing research reviews. 2013;12(4):884-97.
61. Stratton RJ, Smith T, Gabe S. Managing malnutrition to improve lives and save money. BAPEN (British Association of Parenteral and Enteral Nutrition); 2018.
62. Beck AM, Balknäs UN, Fürst P, Hasunen K, Jones L, Keller U, et al. Food and nutritional care in hospitals: how to prevent undernutrition--report and guidelines from the Council of Europe. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2001;20(5):455-60.
63. Fjeldstad SH, Thoresen L, Mowe M, Irtun O. Changes in nutritional care after implementing national guidelines-a 10-year follow-up study. European journal of clinical nutrition. 2018.
64. Eide HK, Halvorsen K, Almendingen K. Barriers to nutritional care for the undernourished hospitalised elderly: perspectives of nurses. Journal of clinical nursing. 2015;24(5-6):696-706.
65. Mowe M, Bosaeus I, Rasmussen HH, Kondrup J, Unosson M, Rothenberg E, et al. Insufficient nutritional knowledge among health care workers? Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2008;27(2):196-202.
66. Mowe M, Bosaeus I, Rasmussen HH, Kondrup J, Unosson M, Irtun Ø. Nutritional routines and attitudes among doctors and nurses in Scandinavia: a questionnaire based survey. Clinical nutrition (Edinburgh, Scotland). 2006;25(3):524-32.
67. Fjeldstad SH, Thoresen L, Mowé M, Irtun Ø. Changes in nutritional care after implementing national guidelines-a 10-year follow-up study. European journal of clinical nutrition. 2018;72(7):1000-6.
68. Thoresen L, Rothenberg E, Beck AM, Irtun Ø. Doctors and nurses on wards with greater access to clinical dietitians have better focus on clinical nutrition. J Hum Nutr Diet. 2008;21(3):239-47.
69. Håkonsen SJ, Pedersen PU, Bygholm A, Thisted CN, Bjerrum M. Lack of focus on nutrition and documentation in nursing homes, home care- and home nursing: the self-perceived views of the primary care workforce. BMC Health Serv Res. 2019;19(1):642.